Oprettet 1.2.1923 samtidig med folkeregistrene i Københavns og Gentofte Kommuner. Folkeregistre i landets øvrige kommuner oprettedes pr. 5.11.1924.
Folkeregisteret sorterede i perioden 1923-1998 under Skattevæsenet-Skattedirektoratet (A 800), der igen sorterede under Den økonomiske Forvaltning (1923-1956) og Den økonomisk-juridiske Forvaltning (1956-1968) (A 16).
Efter nedlæggelsen af Skattedirektoratet i 1998 blev folkeregisteret underlagt Sekretariatet (A 10) under Økonomidirektoratet (A 16).
Efter Økonomidirektoratets nedlæggelse i 2003 omdannedes afdelingen til en selvstændig enhed.
